Resumen: All animals, including primates, face the challenge of obtaining sufficient energy and nutrients despite 1) variation in food availability across habitats and seasons and 2) temporal fluctuations in nutritional requirements due to life history processes. Because variation in food availability or nutritional requirements requires animals to vary energy and nutrient intake, vary energy and nutrient expenditure, or vary digestion and assimilation of energy and nutrients to meet demands, many studies of primates examine shifts in primate activity budgets and foraging patterns across seasons and life history stages. However, few studies establish a direct relationship between activity and diet composition and energy and nutrient intake. Additionally, the mechanisms that primates use to digest and assimilate their food are largely overlooked. Mutualistic gut microbial communities impact host digestive efficiency and assimilation by breaking down otherwise indigestible material and providing hosts with energy and nutrients. Laboratory studies have demonstrated that gut microbial communities shift in response to changes in host diet and physiology, and while these shifts may allow hosts to digest food items more efficiently to meet energy and nutrient demands, no data are currently available to explore this relationship in wild primates. This dissertation describes an integrated 10-month field study investigating the behavioral and physiological mechanisms used by non-human primates to satisfy nutritional demands in response to changes in diet and physiology. Specifically, it examines the relationship between behavior, physiology and nutrition in two groups (N = 16 individuals) of wild, black howler monkeys (Alouatta pigra) in Palenque National Park, Chiapas. The first chapter explores patterns in black howler monkey nutritional intake across time to determine whether howlers employ a foraging strategy that regulates energy and/or nutrient intake and whether this strategy changes in response to the amount of ripe fruits or leaves in the howler diet. The second investigates the response of the howler monkey gut microbial community to changes in diet composition across time and the potential effects of changes in the gut microbial community on howler digestive efficiency and nutrition. Finally, the third chapter examines differences in activity, diet, and the gut microbiota among adult male, adult female, and juvenile howler monkeys to determine whether behavioral or physiological mechanisms allows adult females and juveniles to compensate for the increased nutritional demands of reproduction and growth. The data presented in this dissertation suggest that although they are able to consume large quantities of leaves periodically, on an annual basis, black howler monkeys consume more ripe fruits than leaves. They also exhibit a protein-regulating foraging strategy similar to that of ripe-fruit-specialist spider monkeys and consume more protein energy and more total energy than spider monkeys. These results indicate that black howler monkey feeding ecology is similar to that of other primates that consume mostly fruit and that both fruits and leaves are critical to understanding howler monkey nutrition and feeding ecology. Additionally, data from this dissertation show that the impacts of the gut microbial community must be considered when discussing howler monkey ecology and evolution. The howler gut microbial community shifts in response to changes in the howler diet over time, contributing additional energy during periods of reduced energy intake. Similarly, adult female and juvenile howler monkeys are characterized by bacteria that produce more energy and vitamins compared to adult males. These differences, together with differences in nutritional intake, may play a role in allowing females and juveniles to meet the increased nutritional demands of reproduction and growth. As a result, while behavior and foraging patterns are important in understanding how howler monkeys respond to temporal variation in food availability while maintaining activity, ranging and life history patterns, the nutritional contributions of the gut microbiota are also critical. Understanding how primate behavior, feeding ecology, and gut microbial processes relate has important implications for the study of primate ecology and evolution. The resources provided by the gut microbial community are typically not accounted for in traditional studies of behavior and feeding ecology but are crucial for understanding primate nutrition. By pinpointing both the causes and effects of changes in gut microbial community composition and improving the understanding of how foragers adjust to changing nutritional demands in variable environments, we can approach studies of primate behavior, nutrition, and health more effectively. While the patterns and mechanisms involved may differ across primate populations in response to differences in phylogeny or habitat, improved knowledge of both nutrition and physiology is critical for primate research worldwide.

Resumen: Se ha propuesto que la selección de alimento en primates depende del contenido nutricional y/o tóxico de las especies vegetales que consumen, y que los individuos deben aprender a distinguir las señales que muestran a un potencial alimento como palatable de otro que podría tener un menor valor nutricional, e incluso ser tóxico, haciendo más eficiente su sistema de selección. Dentro del grupo de primates, los monos araña se consideran especialistas en el consumo de frutos maduros, lo que implica que deben analizar una serie de pistas visuales, táctiles, olfativas y gustativas antes de que el alimento sea consumido. El objetivo del presente estudio fue valorar la frecuencia y secuencia en el uso de los sentidos durante la evaluación de alimento por monos araña (Ateles geoffroyi) cuando se les presentó alimento conocido (fruto cultivado que formaban parte de su dieta habitual), alimento conocido pero modificado en olor y/o color y alimento no conocido (frutos silvestres). Se trabajó con un grupo de seis individuos de mono araña y se realizaron un total de 100 presentaciones por cada una de las condiciones. Durante la presentación de alimento, se hizo un registro por video y se analizó la frecuencia de uso de cada uno de los sentidos (vista, tacto, olfato y gusto) por individuo y condición de alimento. Los resultados mostraron que independientemente de la condición del fruto (conocido, modificado y no conocido) los sentidos más utilizados fueron la vista, tacto y gusto; sin embargo en alimentos modificados en olor, la vista fue más frecuentemente utilizada con respecto a los demás sentidos. Por último, se observó un aumento en la frecuencia en el uso del olfato cuando el individuo analizaba un alimento que no era conocido. Lo anterior plantea que en los monos araña, la vista y el olfato tienen un papel importante en la conducta de alimentación, que les permite reconocer características físicas y químicas del alimento y con ello, optimizar la selección de alimento que forma parte de su dieta.

Resumen: El objetivo del presente estudio fue determinar los efectos de la variación espacial y temporal en la abundancia de fruta sobre los patrones de agrupación de los monos araña de manos negras (Ateles geoffroyi). La abundancia y distribución temporal de fruta de las especies más importantes en la dieta del mono araña, fue estimada como el número de árboles con fruta, biomasa de fruta y densidad de árboles. Los patrones de agrupación se refieren al tamaño y composición sexual de los subgrupos, así como a la cohesión dentro y entre subgrupos. Las variaciones en los patrones de agrupación fueron registradas por el método de barrido. Se puso a prueba la siguiente predicción: en condiciones de alta disponibilidad de alimento los subgrupos son más grandes, menos cohesivos y de composición sexual mixta, lo cual a su vez aumenta los índices de asociación entre las hembras. Los resultados de las regresiones múltiples explicaron una parte de la variación en los patrones de agrupación. Las correlaciones fueron positivas y significativas (p<0.05), lo que permite decir que el tamaño, la frecuencia con la que se observan subgrupos mixtos, los índices de asociación entre hembras, la dispersión y la distancia media aumentan cuando ciertas variables ecológicas también aumentan (como la densidad y biomasa de fruta) y ciertas otras disminuyen (por ejemplo el número de árboles con fruta y el índice de abundancia de fruta de Enterolobium cyclorcarpum y Manikara zapota). La distancia entre subgrupos no aumenta ni disminuye en condiciones de abundante fruta. La correlación canónica indica que los patrones de agrupación (caracterizados por el tamaño, índice de asociación entre hembras, y dispersión de los subgrupos) se correlacionan significativamente con la abundancia y distribución temporal de fruta (media: r=0.863, p=0.0176; varianza: r=0.877, p=0.033). Los resultados apoyan la idea de que la disponibilidad de alimento es un factor importante para la organización social del mono araña. También demuestran que la disponibilidad de fruta en las especies arbóreas no tiene el mismo efecto sobre los patrones de agrupación y que los subgrupos pueden modificar su cohesión en función a la cantidad de fruta disponible. Este último resultado puede interpretarse como una estrategia que los individuos utilizan para lidiar con la competencia intragrupal por explotación.

Resumen: La degradación de la vegetación nativa ha llevado consigo a muchas especies de fauna silvestre a la extinción entre ellas al mono aullador negro (Alouatta pigra, Lawrence), esta degradación es provocada en su mayoría por las actividades productivas humanas como la agricultura y en mayor intensidad la ganadería. Por lo anterior, en este trabajo se pretendió abordar los efectos que pueden causar diferentes usos de suelo en tres zonas sobre grupos de fragmentos llamados clusters y la abundancia y persistencia de las poblaciones de aulladores. Se aplicaron SIG´s, ANOVAS y modelos lineares generalizados (GLM) con el fin de comprobar las hipótesis de que cada paisaje con algún tipo de uso de suelo genera diferentes configuraciones de hábitat y por ende diferentes respuestas de las poblaciones de monos aulladores negros (A. pigra) y que los tipos de usos de suelos temporal preservan las poblaciones de aulladores en mejores condiciones. Los resultados de dichos análisis demostraron que si existen diferencias en el área de los clusters en la altura del dosel de la vegetación entre zonas con una perturbación intensa. Por otro lado las poblaciones de monos aulladores fueron diferentes en su densidad y composición de las poblaciones por cluster observándose mayor abundancia en la zona con uso de suelo temporal. El análisis GLM permitió detectar las variables responsables de las abundancias en el total del paisaje y por cada zona, encontrándose que la zona relacionada con los tipos de uso de suelo, el tipo de vegetación y el área de los fragmentos fueron las responsables en la variación de los datos y son las que están prediciendo el numero de individuos y número de tropas existentes en el área.

Resumen: Los primates del género Alouatta parecen haber desarrollado durante su historia evolutiva una serie de soluciones a desafíos ecológicos asociados con la sobrevivencia en distintos tipos de vegetación y de condiciones ecológicas. Esta facultad para adaptarse a ambientes cambiantes se hace evidente al ser capaces de sobrevivir en áreas con un alto grado de fragmentación donde primates como capuchinos y monos araña ya se extinguieron. Diversos estudios revelan dos razones para que esto pueda ocurrir: su capacidad de hacer ajustes conductuales, posiblemente para reducir el gasto voluntario de energía y su capacidad para explorar nuevos elementos alimenticios presentes o introducidos en sus áreas de distribución. Los cambios conductuales específicos que se presentan en las tropas viviendo en fragmentos son variados y en ocasiones contrastantes. En este trabajo se observó la conducta de cinco tropas de monos aulladores negros, Alouatta pigra Lawrence, viviendo en pequeños remanentes de vegetación, menores a 4 ha y con diferentes características estructurales que se ubican en una matriz de pastizales (abiertos para la cría de ganado vacuno) en Balancán, Tabasco. Se cuantificó la proporción de tiempo que invierten en las actividades principales (descanso, alimentación, locomoción y social) y las especies y partes de plantas utilizadas como alimento, así como la ocurrencia de conductas poco usuales como caminatas no arbóreas (por el suelo, cercas de alambre y matorrales) e ingesta directa de agua. Las diferencias observadas entre tropas se relacionaron con las características estructurales de los sitios en que habitan para determinar los cambios conductuales que se presentan como una respuesta a la perturbación de su hábitat. Los resultados indican que existe una relación significativa entre la diversidad arbórea del remanente y la diversidad de especies consumidas por la tropa, siendo positiva en la temporada de lluvias e inversa en la temporada de secas. Además se encontró una clara relación entre la fragmentación del remanente, medida como el número de polígonos de vegetación formando el ámbito hogareño y el número de caminatas no arbóreas observadas en las tropas y la distancia acumulada en estas caminatas presentó relación con el tiempo dedicado a las actividades principales ya que las tropas con mayor distancia acumulada, descansaron más y se alimentaron y trasladaron menos por los árboles. Se encontró que los monos aulladores de Balancán están desplegando una serie de ajustes conductuales como una estrategia para lidiar con el alto grado de fragmentación del hábitat y la escasa disponibilidad de alimento. Sin embargo la continua destrucción de su hábitat y la presencia de depredadores pueden ejercer una presión muy grande para que los aulladores sobrevivan a mediano y largo plazo. La disminución en el número de individuos de las tropas en el lapso de este trabajo puede ser un indicativo de ello.