Resumen: Spider monkeys have long been vulnerable to the effects of anthropogenic disturbance due to their long gestation periods and inter-birth intervals, large home range requirements and the high reliance on ripe fruits in their diet. Yet, their high degree of fission-fusion dynamics could enable them to flexibly adjust to changes in their environment. Problematically, anthropogenic disturbance may cause large-scale habitat modification, often occurring at an accelerated pace compared to changes in the environment caused by natural processes, potentially preventing spider monkeys from adjusting to these changes. However, understanding how spider monkeys respond to habitat disturbance is complicated by the difficulty of surveying them. The aim of my project was to determine the effect of anthropogenic and natural habitat disturbance on Geoffroy’s spider monkeys in the Yucatan Peninsula and to assess different methods to estimate their population densities. In Chapter 3, I evaluated potential factors affecting line transect surveys on individually-identified spider monkeys in Punta Laguna to determine the best method to survey spider monkeys. I found that aspects of survey design, such as the number of observers or time of day, do not affect the number of spider monkeys observed. Recounting of individuals during the same transect walk was rare and only occurred when transects were walked slowly, and can thus be minimized by walking transects at a speed similar to or faster than the monkeys. The comparison of population density estimates obtained with different methods to the actual density showed that some methods highly over- or under-estimate population density. In Chapter 4, I combined field data using the findings of Chapter 3 and data from Geographical Information Systems to determine the effects of anthropogenic and natural habitat disturbance and ecological factors on the population of Geoffroy’s spider monkeys at four sites in the Yucatan Peninsula. I found that the number of spider monkeys is higher in areas where forest loss is lower and villages are farther away, but it is not affected by distance to roads. Additionally, the number of spider monkeys is higher in areas with greater basal area of feeding trees, especially Brosimum alicastrum, a preferred feeding tree. The distribution and abundance of spider monkeys in the Yucatan Peninsula is therefore influenced by both ecological factors and anthropogenic and natural habitat disturbance. Canopy height did not affect spider monkey numbers, suggesting that spider monkeys can use forests in different stages of regeneration. In Chapter 5, I performed surveys for a complete year in the southern section of the Otoch Ma’ax yetel Kooh protected area and compared population density estimates with those based on surveys carried out in the same area in 1997-98. Spider monkey population density was higher in mature forest than regenerating forest, suggesting that although spider monkeys use regenerating forest, they prefer mature forest. Importantly, I found that spider monkey population density remained relatively stable in mature forest and regenerating forest over time. Since slash-and-burn agriculture stopped within the protected area in 2002, and no forest fires have occurred in the southern section of the protected area, the forest has been left to regenerate. It is therefore likely that more suitable forest is available in the southern section of the protected area than in 1997-98. As the population density remained relatively stable in sampled mature and regenerating forest, the overall population of spider monkeys may have increased in the southern section of the protected area. Additionally, I found that changes in population size over time can be monitored using any of the tested methods to estimate population density. Overall, my thesis indicates that spider monkeys may be more flexible in their use of habitats and are more resilient to habitat disturbance than was previously thought. My findings have important conservation implications. Areas with a high abundance of spider monkey feeding trees, located far away from villages must be protected from forest loss to conserve spider monkey populations in the Yucatan Peninsula, and emphasis must be placed on promoting forest regeneration to increase the amount of available spider monkey habitat.

Resumen: Primate rehabilitation programmes aim to counteract the effects of the illegal trade on the behaviour and welfare of rescued/confiscated individuals. In Mexico, several black-handed spider monkey (Ateles geoffroyi) rehabilitation centres/sanctuaries have been established. Nonetheless, there has not been a study aimed to compare between spider monkeys in these facilities and those in other housing conditions. The objective of this study was to assess and compare the welfare and abnormal behaviour of a group of four spider monkeys that were housed in a pre-release enclosure as part of a rehabilitation programme and a group of eight partially single-housed individuals of the same species. All animals were wild-born and came from the illegal trade. However, most of the animals housed in the pre-release enclosure were confiscated as infants or juveniles and reared with other monkeys, whereas all single-housed individuals were received as adults and reared in unknown conditions. Behavioural observations were performed; also, non-invasive physical well-being indicators and a primate welfare survey were assessed by two raters. Statistical analyses demonstrated that most of these indicators/items had acceptable levels of inter-rater reliability; furthermore, there were significant differences between both groups. Seventy-five percent of single-housed individuals displayed abnormal behaviours, whilst individuals housed in the pre-release enclosure did not exhibit behavioural abnormalities. Moreover, they were considered as coping better with stress, more psychologically stimulated, displaying less negative welfare signs, and more satisfied with the number and quality of their social relationships than single-housed individuals. The lack of environmental enrichment and deprived rearing history were probably more responsible for these differences rather than individual housing. Spider monkey rehabilitation programmes seem to enhance rescued individuals’ well-being and quality of life, but whether this is possible with adult individuals with deprived rearing histories is yet to be answered.

Resumen: En el anterior artículo se analizó la estructura de las redes complejas de descanso diurno y alimentación de seis grupos de monos aulladores negros (Alouatta pigra) comparando y observando las posibles explicaciones para estas interacciones en términos de fenología, variaciones intraespecíficas de la dieta y características de los árboles de descanso diurno. Aquí se exponen en síntesis esos cuatro aspectos y el efecto de la estacionalidad como conclusión general: El factor de la estacionalidad demostró una influencia en la disponibilidad de alimento causando un cambio en tres de los parámetros evaluados que conforman las redes de alimentación en cada temporada climática (anidamiento, diversidad de interacciones y especialización), ya que fue posible evidenciar que la selección de recursos de alimentación y sitios de descanso de los monos aulladores negros (Alouatta pigra) difirió principalmente en el grado de especialización con que los individuos realizan la elección del recurso. En las tres temporadas climáticas éstos primates fueron mucho más selectivos al escoger las plantas de las que se alimentaron comparado con las plantas en las que descansaron (Ver tabla 1). Este resultado está asociado al comportamiento grupal que los monos siguen (Garber & Jelinck, 2006), en donde todo el grupo se dirige al árbol escogido y descansa en allí, para la alimentación sucede algo similar, sin embargo, en la elección individual de las especies y los ítems de alimentación actúan las necesidades y preferencias de cada individuo (Benitez-Malvido et al, .2016; Boinski, 1988; Chaves et al., 2013; Pires et al., 2011). Por lo que nuestros resultados sugieren, la influencia de la estacionalidad también está relacionada al patrón de actividades al aumentar o disminuir la frecuencia de las interacciones de descanso diurno, debido en temporada de nortes los monos seleccionaron menos árboles para alimentación y tuvieron más interacciones de descanso diurno, posiblemente porque la que la lluvia reduce el tiempo que los animales invierten en actividades de alimentación y aumenta los episodios de descanso (Gonzales-Zamora et al., 2011; Giné et al., 2011). En cuanto al aspecto fenológico los monos aulladores tienen preferencia por los frutos frente a otros ítems de alimentación y la proporción de éstos en su dieta esta mediada por su disponibilidad (Dias & Rangel-Negrín, 2014; Julliot & Sabatier, 1993; Stevenson et al., 2000a). Este hecho fue comprobado para la temporada de lluvias en donde los frutos maduros e inmaduros estuvieron disponibles y fueron elegidos mayoritariamente por los primates, mientras que en las otras dos temporadas climáticas (nortes y secas) la disponibilidad de brotes foliares, hojas jóvenes y hojas maduras influenció las interacciones de alimentación. Por otro lado, se ha encontrado que existen diferencias en la dieta de cada individuo que marcan variaciones intrapoblacionales en los patrones de forrajeo debido a que cada uno tiene capacidades fisiológicas individuales diferentes, necesidades específicas y habilidades que varían al acceder a los recursos o evitar a los depredadores (Pires et al., 2011; Dáttilo, Serio-Silva, Chapman, & Rico-Gray, 2014). Los resultados obtenidos en este estudio confirman que cada uno de los 43 individuos observados tienen preferencias específicas por ítems y especies de alimentación diferentes, sin embargo, más del 70% de las interacciones de alimentación registraron el consumo de hojas jóvenes, lo cual atribuimos a la nutrición que éstas ofrecen por su alto contenido proteico, en relación con la cantidad de fibra que poseen y a la ausencia de taninos (Aristizabal, 2013; Chapman and Chapman, 2002; Dasilva, 1994). Con respecto a las características que los primates observados eligieron en los árboles de descanso, es posible concluir que el diámetro de copa y el DAP son los factores que determinan dicha elección. Nuestros datos concuerdan con investigaciones previas sobre árboles de descanso para mamíferos y primates nocturnos que descansan en el día, en donde se menciona que los árboles con estas características protegen de dificultades climáticas, como lluvia, viento y fluctuaciones de temperatura, con el fin de limitar los gastos de energía para mantener el metabolismo basal del cuerpo (Anderson, 1998; Seiler et al., 2013).Para finalizar, en esta investigación se proporciona evidencia empírica que responde a nuestros objetivos principales, desarrollando dos nuevos enfoques en este campo de investigación. En primer lugar, se reconoció el descanso diurno como una interacción importante para los monos aulladores y, en segundo lugar, se adecuó el método tradicional de muestreo focal específicamente para la observación de las interacciones mono-planta, lo cual permite emplear menos tiempo en el registro de datos para un número significativo de monos y plantas. Por ejemplo, en este estudio se logró incluir a 43 primates (Alouatta pigra), 350 árboles para descanso diurno y 417 plantas para alimentación (32 especies diferentes), registrando 1038 interacciones mono-planta en 648 horas de muestreo. El presente estudio es el primero en evaluar directamente la estructura de las redes complejas de descanso diurno y alimentación al comparar y analizar las posibles explicaciones para estas interacciones en términos de fenología, variaciones intraespecíficas de la dieta y características de los árboles de descanso diurno, debido a esto nuestra principal recomendación consiste en probar este nuevo método de muestreo con interacciones mono-planta en otro sitio, con otras especies de primates y en diferentes circunstancias, para obtener datos comparables acerca de esta nueva aproximación. Por último, estos resultados representan una valiosa herramienta para la conservación del sitio de estudio, dado que fue posible identificar las especies prioritarias de plantas que pueden ser base para un plan de restauración (Lysiloma microphyllum, Tabebuia rosea, Pithecellobium lanceolatum, Guazuma ulmifolia, Enterolobium cyclocarpum. Maclura tinctorea, Haematoxylon campechianum, Albizia leucocalyx, Inga edulis, Sabal mexicana y Syngonium podophyllum.) del hábitat del mono aullador negro, teniendo en cuenta no sólo la importancia de las especies clave de alimentación, sino también las especies utilizadas para el descanso diurno.

Resumen: El mono aullador negro (Alouatta pigra), es una especie susceptible para el tráfico ilegal de individuos para su comercialización. Cuando esto ocurre, usualmente terminan confinados a zoológicos, centros de rehabilitación o sitios de resguardo de fauna, en donde, un alto porcentaje de individuos mueren, principalmente por trastornos asociados a la inadecuada dieta que impacta de manera negativa en la composición microbiana y en el funcionamiento del sistema digestivo y absorción de nutrientes. Recientemente se ha planteado la intervención de los microorganismos del tracto digestivo en las distintas conductas del hospedero, incluyendo la conducta alimentaria. Así mismo, se ha observado que los probióticos favorecen la dinámica de la microbiota intestinal, a tal grado que su administración ha resultado una importante alternativa para la salud y bienestar de muchos individuos. En el presente estudio se logró el primer aislamiento de una bifidobacteria procedente de A. pigra en vida libre. El aislamiento se logró mediante modificaciones y adaptaciones de técnicas convencionales, pues el trabajar con muestras de animales en su hábitat natural, complica su obtención y transporte, no obstante el haber conseguido aislamientos aporta nueva información respeto a la capacidad de estas bacterias para resistir en medios de conservación durante períodos largos. Una vez aislada la bacteria se tipificó de acuerdo a su morfología. Las técnicas bioquímicas de inhibición de patógenos mostraron mayor inhibición contra E. coli comensal que contra E coli patógena; las pruebas de catalasa resultaron negativas en todas las placas, excepto en una de las repeticiones la cual mostró una débil actividad. Las técnicas de Reacciones en Cadena de la Polimerasa (PCR) fueron positivas para bifidobacterias,, amplificando un fragmento de 1350 pb. Además se probaron y demostraron sus propiedades tecnológicas para ser utilizada como producto probiótico al resistir la exposición a jugos gástricos in vitro y mantenerse la viabilidad de las bacterias, en el vehículo de administración propuesto, por 30 días. Con base en los resultados obtenidos, se plantea ser probado in vivo y determinar cómo su consumo pueda reflejar un beneficio en el bienestar de monos aulladores en cautiverio

Resumen: La estimación de parámetros poblacionales es esencial para conocer la demografía de las especies, los impactos de las acciones humanas y por tanto el estado de conservación de la población de una especie. En el caso de los primates, el transecto en línea es uno de los métodos más usados para su estimación en áreas extensas. La Reserva de la Biosfera Selva El Ocote (REBISO) se considera uno de los puntos de diversidad biológica más importantes de México y presenta dos de las tres especies de primates mexicanos, Ateles geoffroyi y Alouatta palliata. La REBISO actúa como corredor entre los Chimalapas y Uxpanapa y es un área natural sin estudios previos de primates, por lo que se plantearon las siguientes preguntas de investigación: ¿Qué diferencia hay en la abundancia y densidad de primates entre especies y cómo es ésta en la diferente zonificación de la Reserva?, ¿Son más abundantes los monos aulladores que los monos araña?, ¿Varía la disponibilidad de frutos entre ZONAS?, ¿Se ajusta la estructura poblacional de cada especie a la descrita en otros estudios?, ¿Existe adecuado potencial reproductivo en los primates del Ocote?, ¿Qué estratos de la selva usan más los primates y cuantas especies usan para alimentarse?. Para responder a dichos cuestionamientos, se estableció un sistema de monitoreo desde el 2013 aplicando el método de transectos en línea (12 transectos). El presente proyecto abarca el esfuerzo de muestreo de los últimos cuatro meses del 2016. Los recorridos se realizaron tanto en áreas bien conservadas o zonas núcleo, como en áreas con alguna perturbación o zonas de amortiguamiento. Durante el periodo de muestreo se tuvo un esfuerzo de 715,2 km recorridos y se registró un total de 1.030 monos, de los cuales 880 fueron Ateles geoffroyi y 150 Alouata palliata. Se construyó una base de datos para su análisis por medio del programa Distance 6.2 en el cual se eligió el modelo Uniform Cosine por presentar un mejor ajuste según el criterio de Alkaike en el cual los resultados indican un ancho de efectividad (visibilidad o función de detección) de 20,5 m y arrojó una densidad de grupos de mono araña de 12,09 subgrupos/km2, un tamaño promedio de subgrupo de 3,76 ind/subgrupo en Zona Núcleo y 4,68 ind/subgrupo en Zona de Amortiguamiento y por lo tanto una densidad poblacional de 45,9 ind/km2 y una abundancia de 19.029 monos araña. Es preciso indicar que por el bajo número de registros (N= 32) de Alouatta palliata, éstos no pudieron analizarse via Distance, pero se presentan datos de estructura poblacional. La especie Ateles geoffroyi predomina en la Selva El Ocote y es necesario un estudio más exhaustivo para poder establecer datos consistentes de Alouatta palliata. Se ha verificado que existe variabilidad en la disponibilidad de frutos de manera mensual, habiendo más recursos a mediados que a finales de la época de lluvias, y que además hay mayor disponibilidad en Zona Núcleo que en Zona de Amortiguamiento. De igual forma se ha confirmado que existe una relación entre el número de registros de monos y de árboles en fruto de forma general y en Zona Núcleo y para la especie A. geoffroyi en Zona Núcleo.