Resumen: La abundancia y disponibilidad del alimento en el ambiente condicionan la reproducción y supervivencia de mamíferos herbívoros. Los patrones espaciales locales de los recursos, es decir la agregación espacial en estructuras de parches (agrupados) y/o gradientes (cambios graduales), y las características propias del alimento (ej. textura, digestibilidad, nutrientes) influyen en el comportamiento de forrajeo. En primates silvestres se utilizan dos métodos para analizar la selección de alimento y la ingesta de nutrientes y energía, uno basado en la proporción de tiempo alimentándose de partes vegetales y uno basado en las cantidades ingeridas (masa). Estudios que combinan medidas de ingestión de alimento y la disponibilidad y selección de recursos con su información espacial (ubicación en el espacio), proveen información fundamental para entender el uso del espacio cuando los animales forrajean. En este estudio se analizó la disponibilidad y selección de alimento en monos aulladores negros Alouatta pigra en dos fragmentos de bosque (<2.1 ha) en Balancán, México para evaluar 1) el efecto de las dos medidas de ingesta de alimento sobre la estimación de la ingesta de proteína y energía (lípidos + carbohidratos); y dada la variable más precisa para evaluar de selección de alimento, 2) se planteó un análisis espacialmente explícito de la relación espaciotemporal de la producción de ítems alimenticios con la selección de alimento, y de esta manera se determinaron los patrones espaciales locales dentro de los fragmentos. Se encontró que 1) el tiempo no es una medida precisa porque sobrestima la ingesta de hojas, subestima la ingesta de frutos y no explica la incorporación de energía no-proteica. El uso de la masa del alimento ingerido es la variable más precisa para la estimación de proteína y energía no-proteica, asimismo, para describir la selección de alimento en monos aulladores negros. 2) los parches de frutos maduros tienen un diámetro similar (18-19 m) a la estructura en parches (6.9-14 m) del alimento seleccionado (la suma de todos los ítems consumidos) por los monos aulladores negros en la temporada de mayor disponibilidad (secas). Asimismo, se demostró que la estructura espacial de los frutos maduros influye espacialmente en la selección de alimentos por monos aulladores negros. Nuestros resultados sugieren que el comportamiento de alimentación de los monos aulladores negros opera en pequeña escala (ej. dentro de los fragmentos), y no en escalas más amplias, ya que la selección de alimentos no siguió la estructura espacial en gradientes encontrados en los recursos.

Resumen: La región Mesoamericana constituye uno de los 25 hotspots o puntos calientes de biodiversidad en todo el mundo. Ocupa el segundo lugar en cuanto a número de especies de vertebrados endémicos y alberga alrededor del 7% de la biodiversidad mundial. Representa una conexión entre dos continentes principales, que habrían sido testigos de importantes intercambios bióticos hace 3 millones de años cuando ambos continentes se unieron. Representa el límite norte de la distribución geográfica de los primates silvestres en los Neotrópicos. Tres especies de estos primates co-ocurren en sus bosques: Alouatta pigra (conocido como mono aullador negro), A. palliata (mono aullador de manto dorado) y Ateles geoffroyi (mono araña). México, clasificado como un país megadiverso, forma parte de los 12 países que poseen alrededor del 70% de la biodiversidad mundial. Incluye tres de las 25 regiones ecológicas prioritarias o hotspots del planeta, siendo Mesoamérica la mayor superficie, cubriendo todo el sureste de México, las costas del Atlántico y Pacífico y la Cuenca del Balsas. En México, esta región abarca nueve estados, en los cuales los procesos de fragmentación y cambios en el uso de la tierra han impactado seriamente la biodiversidad de la zona. Tabasco, es uno de los estados del sureste de México, incluido en el hotspot de Mesoamérica. Se caracteriza por una inmensa planicie aluvial costera plana con drenaje deficiente y grandes áreas de terrenos permanentemente o estacionalmente inundados. El área de estudio cubre un área de aproximadamente 118 km de ancho y 358 km de longitud a través de los estados de Tabasco y Chiapas, en el sureste de México. Los monos aulladores pertenecen al género Alouatta que comprende 14 especies: A. palliata, A. pigra, A. seniculus, A. belzebul, A. caraya, A. sara, A. discolor, A. arctoidea, A. guariba, A. juara, A. macconnelli, A. nigérrima, A. puruensis y A. ululata (Crockett, 1998). Este género es uno de los más estudiados entre los primates americanos, desde el punto de vista de los patrones de alimentación, el uso de los recursos, su abundancia y otros aspectos poblacionales, como la distribución, uso del espacio y su conservación. En México, el género Alouatta está representado por dos especies A. palliata (mono aullador de manto dorado) y A. pigra (mono aullador negro). Ambas especies se pueden distinguir basándose en caracteres morfológicos, genéticos y citogenéticos. La hibridación natural es un fenómeno relativamente común entre los primates, tanto del Viejo como del Nuevo Mundo, y ha desempeñado un papel importante en su proceso evolutivo reticulado. En el género Alouatta hay muchos casos de pequeñas áreas de solapamiento entre especies, aunque la hibridación entre ellas sólo ha sido corroborada genéticamente en dos pares de especies: A. palliata y A. pigra en Tabasco, México y entre A. caraya y A. guariba en Brasil. Aunque A. palliata y A. pigra son alopátricas en la mayor parte de su rango, ambas especies tienen dos zonas de contacto: i) un área muy amplia de solapamiento en los estados de Tabasco y Campeche; ambas especies ocurrieron naturalmente en simpatría; ii) un área estrecha de márgenes contiguos, pero no superpuestos, en el este de Guatemala. En la zona de contacto de Tabasco y Campeche, muchos estudios han detectado eventos de hibridación natural. Los monos aulladores tienen una gran capacidad de adaptación debido a su plasticidad ecológica y conductual, lo que les permite tolerar cambios en la estructura de su ecosistema, como la fragmentación y la reducción del hábitat. A pesar de la capacidad de las especies de Alouatta de tolerar la perturbación del hábitat, son sensibles a los altos niveles de pérdida de hábitat y fragmentación. Como consecuencia de la pérdida y alteración de sus hábitats, la mayoría de las especies y subespecies de Alouatta están incluídas en algunas de las categorías de la Lista Roja de especies amenazadas de la UICN y sus poblaciones mostraron una tendencia decreciente. En particular, ambas especies presentes en México están clasificadas como amenazadas por la UICN (A. pigra en peligro de extinción y A. palliata ssp. mexicana en peligro crítico). Los estudios realizados en Tabasco mostraron que A. palliata se ve más afectada por la disminución del tamaño de los fragmentos que A. pigra. El parasitismo ocurre en primates como un proceso ecológico natural. La relación entre el parásito y el hospedador es muy importante porque deben cumplirse condiciones especiales para que este proceso ocurra. En el género Alouatta se ha descrito la presencia de endoparásitos gastrointestinales en siete de las catorce especies del género. En esta tesis se analizaron dos especies de mono aullador pertenecientes al género Alouatta (A. palliata y A. pigra), con diferentes preferencias de hábitat y diferencias en la composición de grupos, en escenarios de cambio climático con el objetivo principal de determinar el estado de conservación y salud de sus poblaciones silvestres en los remanentes de hábitat. Este estudio debe servir como punto inicial para proponer a corto plazo planes de manejo para la conservación del hábitat para estas dos especies. Para lograr estos objetivos, se colectaron un total de 653 muestras fecales (215 de A. palliata y 438 de A. pigra) en 45 localidades, utilizando técnicas no invasivas. Adicionalmente, se colectaron muestras de tejido (n = 7 individuos) y de hueso (n = 5 individuos) procedentes de cadáveres de ambas especies. Las muestras fueron colectadas con el permiso de colecta científica del Ministerio de Ambiente y Recursos Naturales y el Subsecretario de Gestión para la Protección del Medio Ambiente NOM-059-SEMARNAT- 2010; Referencia SGPA / DGVS / 04725/13. Las muestras fueron analizadas utilizando herramientas moleculares (ADN mitocondrial y nuclear) y análisis de parásitos. Los resultados de esta tesis se encuentran estructurados en 4 capítulos. En el capítulo 1 se analiza la estructura poblacional, la diversidad genética y la conectividad de las poblaciones de las especies parapátricas de monos aulladores, Alouatta palliata y A. pigra en el sureste de México. La pérdida de hábitat, la fragmentación y la hibridación son factores conocidos que afectan la estructura genética de las poblaciones de monos aulladores, lo que reduce la aptitud física y su capacidad para soportar cambios ambientales y enfermedades. Se recolectaron un total de 393 muestras fecales de A. palliata (125) y A. pigra (268) de las 45 localidades, así como se describieron varias características del paisaje, como son el uso de la tierra, el tamaño y el número de parches y varios índices de perturbación del hábitat. Se generaron modelos de nicho ecológico para ambas especies en varios escenarios climáticos (Último Máximo Glacial, Holoceno Medio, Presente y Futuro). Se utilizó una submuestra de heces (A. palliata: 67 y A. pigra: 217) para el análisis de ADN. Se amplificaron y secuenciaron dos fragmentos mitocondriales, citocromo b (cytb) y ATP-sintasa 6 y 8 (ATPasa) y uno nuclear (Sry), así como 10 loci (microsatélites). Se analizaron la diversidad genética, la estructura de la población, el flujo génico y la conectividad espacial entre ambas especies. También se exploraron los efectos de las variables del paisaje sobre la diferenciación genética. La distribución potencial de A. palliata y A. pigra indica una respuesta dispar en escenarios pasados, presentes y futuros y una zona de hibridación mantenida a través del tiempo. Los modelos obtenidos predicen que A. palliata tendrá un nicho potencial reducido en comparación con A. pigra. Los resultados de este estudio sugieren que los grupos de A. palliata y A. pigra estudiados en el sureste de México presentan una baja diversidad genética, pero similar a la publicada en otros estudios con microsatélites para las mismas especies. La mayoría de los alelos mostraron desviaciones para el equilibrio de Hardy-Weinberg, probablemente como consecuencia de la endogamia. Los datos genéticos recuperaron tres grupos principales, tanto las dos especies parentales como individuos híbridos distribuídos en una extensa área de hibridación en el sur del estado de Tabasco. Los análisis de conectividad mostraron patrones diferentes, mientras que las poblaciones de las tierras altas alejadas entre sí presentan una alta conectividad, las poblaciones más cercanas de las tierras bajas se diferenciaron genéticamente, posiblemente debido a la pérdida y fragmentación del hábitat. Por lo tanto, es crucial preservar los fragmentos restantes y promover esfuerzos de conservación para regenerar el restablecimiento de la conectividad de las poblaciones de estos monos aulladores en peligro de extinción. En el capítulo 2 se analizaron los efectos de la pérdida y fragmentación del hábitat en la prevalencia y riqueza de parásitos gastrointestinales entre las especies parapátridas Alouatta palliata y A. pigra en el sureste de México. Se sabe que varios factores como la pérdida de hábitat y la fragmentación o hibridación producen cambios en el hospedador que influyen directamente en los procesos de parasitación e infección. Se analizaron muestras fecales de 498 individuos (147 de A. palliata y 351 de A. pigra) de cinco regiones del estado de Tabasco mediante un estudio coprológico. Se registraron características del paisaje como el tamaño del parche, el uso de la tierra y varios índices de perturbación del hábitat en cada lugar de muestreo. Una submuestra de 72 individuos se analizó mediante marcadores moleculares, utilizando 10 microsatélites (loci) y se asignó el genotipo a cada individuo. Se encontraron diferencias en las características del paisaje y en los índices de perturbación del hábitat entre las cinco regiones. Del mismo modo, se encontraron diferencias en la riqueza y prevalencia parasitarias entre las regiones, entre las especies hospedadoras y entre los orígenes genéticos. Se detectaron correlaciones entre las variables ambientales y la prevalencia de parásito-específica. Varios parámetros de alteraciones del hábitat, como el tamaño del parche o el índice de presión de uso circundante están relacionadas con la prevalencia y la riqueza del endoparásito, sin que se haya encontrado una relación clara con la fragmentación. En el capítulo 3 se pretende aclarar la especificidad del hospedador de Blastocystis spp. aíslado a partir de muestras fecales en los monos aulladores Alouatta palliata y A. pigra. Aunque se ha documentado en Blastocystis la presencia de la especificidad críptica del hospedador, las diferencias en las tasas de infección y el alto polimorfismo genético dentro y entre las poblaciones de algunos subtipos han impedido aclarar su carácter de generalista o especialista de este parásito. En este capítulo se evaluó la variabilidad genética y la especificidad de acogida de Blastocystis spp. en monos aulladores silvestres en dos áreas tropicales en la región suroeste de México. Se analizaron muestras fecales para detectar la infección con varios subtipos de Blastocystis en 225 monos, de los cuales 59 correspondían a Alouatta palliata y 166 a A. pigra, pertenecientes a 16 sitios de muestreo. Se utilizó como marcador una región del gen de la subunidad pequeña del rDNA (SSUrDNA). Se realizaron análisis filogenéticos y de diversidad genética de acuerdo con las áreas geográficas donde se encontraron los monos. Blastocystis ST2 (subtipo 2) fue el más abundante (91,9%), seguido por ST1 y ST8 con 4.6% y 3.5%, respectivamente. No se observó asociación entre los subtipos de Blastocystis y las especies de Alouatta. En los análisis se usaron secuencias de SSUrDNA del GenBank de primates humanos y no humanos (NHP) como referencia. Los árboles de la red de haplotipos exhibieron diferentes distribuciones: ST1 mostró un perfil generalista ya que varios haplotipos de diferentes animales se distribuyeron homogéneamente con pocos cambios mutacionales. Para ST2, un centro mayor de dispersión agrupó a las muestras mexicanas, y se observaron altas diferencias mutacionales entre los NHP. Además, los valores de diversidad de nucleótidos y haplotipos, así como los índices de migración y diferenciación genética, mostraron valores diferentes para ST1 y ST2. Estos datos sugieren que las poblaciones de ST1 están sólo mínimamente diferenciadas, mientras que las poblaciones de ST2 en humanos son altamente diferenciadas de las de NHP. Las especificidades de generalista y especialista en cuanto a hospedador mostradas por las poblaciones de Blastocystis ST1 y ST2 indican procesos de adaptación distintos. Debido a que ST1 exhibe un perfil generalista, este haplotipo puede ser considerado una metapoblación. Por el contrario, ST2 se presenta como un conjunto de poblaciones locales con preferencias tanto para los seres humanos como para los NHP. Finalmente, en el capítulo 4 se describe un nuevo grupo de Entamoeba en monos aulladores (Alouatta spp.) que está asociado con parásitos de reptiles. Nuestro conocimiento de las especies de parásitos presentes en los hospedadores silvestres es incompleto, especialmente en primates no humanos (NHP). Protozoos como las amebas del género Entamoeba infectan una gran variedad de especies de vertebrados, incluídos los NHP. Sin embargo, tradicionalmente su identificación se ha hecho mediante la evaluación microscópica, por lo que las especies de amebas no siempre han sido identificadas correctamente. En este capítulo se ha buscado Entamoeba spp. utilizando enfoques moleculares en monos aulladores de vida silvestre (Alouatta palliata y A. pigra) del sureste de México. En total se colectaron 155 muestras, de las cuales 46 eran de A. palliata y 109 de A. pigra. Se detectó un nuevo clado de Entamoeba, que se separó de otras especies descritas, aunque tenía una posición más cercana a E. insolita, así como también una secuencia que ha sido típicamente encontrada en iguanas con bajos valores de identidad compartida (<90%). Hemos designado este nuevo clado como linaje ribosómico 8 (RL8) y hemos demostrado que los miembros de este grupo no son exclusivos de los reptiles.

Resumen: La baja disponibilidad de alimento genera un entorno estresante que tiene efectos directos sobre los primates, como son los cambios hormonales, conductuales, interacción social y en la utilización de recursos. Las técnicas no invasivas, desarrolladas para obtener información sobre la fisiología de la fauna silvestre, han contribuido a ampliar nuestra comprensión de las causas de la conducta de los primates y su capacidad para responder a las presiones medio ambientales. El presente trabajo contribuye al conocimiento sobre estas especies a través de tres enfoques: fisiológico, socio endócrino e isotópico. En este trabajo, en primer lugar, se realizaron las validaciones fisiológicas, analíticas y de los métodos de extracción para la determinación de hormonas esteroides en heces de monos aulladores negros (Alouatta pigra), con la finalidad de establecer parámetros para la correcta evaluación de estos esteroides. En la segunda parte se realizó un experimento en un grupo de monos araña negros (Ateles geoffroyi). Se usaron cinco combinaciones de tamaño, distribución y calidad de los alimentos. Se observaron interacciones sociales, se recolectaron registros de actividad de alimentación y proximidad, y se colectaron muestras fecales. Cuando los alimentos estaban agrupados, los individuos pasaban menos tiempo alimentándose, y también había una variación individual en la actividad alimentaria dentro de los tratamientos. Los niveles de glucocorticoides fecales fueron más altos cuando los alimentos estaban agrupados. Por último, se midió la amplitud del nicho isotópico en monos aulladores de manto (Alouatta palliata) y negros (A. pigra) en alopatría y simpatría, a través de mediciones isotópicas en pelo y se estimó el grado de solapamiento entre las diferentes condiciones, así como de ambas especies en el área de simpatría. En simpatría, los monos aulladores negros tuvieron un nicho isotópico significativamente más amplio, que estaba determinado principalmente por los altos valores de ?15N, e incluía la mayor parte del nicho isotópico de los monos aulladores de manto. Cada especie presenta diferente forma y tamaño de nicho isotópico en el área donde convergen ambas especies. La coexistencia de estas especies ecológicamente similares está vinculada a ajustes de nicho trófico por Alouatta pigra. La adquisición de un mayor conocimiento a diferentes escalas de las respuestas fisiológicas, sociales y la forma en que estos primates acceden a los alimentos frente a los cambios medioambientales, es fundamental para comprender los aspectos más básicos de su conducta y tiene implicaciones importantes para el estudio de la ecología y evolución de estas especies. Asimismo, la información generada en esta tesis tiene implicaciones para la conservación y manejo de los primates mexicanos.

Resumen: Dentro del programa de Translocation del Mono Aullador (Alouatta palliata), desarrollado por investigadores de la Universidad veracruzana, la etapa de cautiverio proporciono datos importantes sobre las preferencias alimenticias de esta especie de primate, cuya caracterizacion fue el fundamento de este trabajo. De acuerdo a los analisis realizados en el estudio, se pudo observar que la distribution gamma bivariada puede caracterizar aproximadamente el comportamiento de los datos alimenticios, ya que no se obtuvo evidencia suficiente para rechazar la hipotesis de que tanto la distribution marginal de la variable FRUTAS como la marginal para PLANTAS, se distribuyen de manera aproximada a una gamma. Por otro lado, para la prueba de normalidad, se obtuvo que una de las funtiones marginales, la de la variable FRUTAS, no se distribuye segun esta distribution, lo que da como conclusion que la hipotesis de normalidad bivariada es rechazada. Debido a la subjetividad en las interpretaciones graficas, se opto por efectuar pruebas numericas mas exactas, como la comparacion de los estadisticos A de Anderson-Darling y V \f de Cramer-Von Mises. De esta forma, y con base en los resutlados obtenidos con el programa-PGMAOl, podemos decir que no se obtuvo suficiente evidencia para rechazar la hipotesis de que las dos variables (Plantas y Frutas), en las dos jaulas, se distribuyen de acuerdo a una gamma bivariada, concluyendo asi que esta distribution caracteriza de forma mas apropiada a las preferencias alimenticias de los monos aulladores. Cabe recordar que el proposito principal de este trabajo consistio en probar la bondad de ajuste de una distribution gamma bivariada a datos sobre preferencias alimenticias en Alouatta palliata, como una altemativa a la normal bivariada.

Resumen: La dispersión de semillas por vertebrados es un proceso fundamental en la determinación de la estructura y dinámica de las poblaciones de plantas, y por tanto en la regeneración del bosque. En el caso de las zonas tropicales, los primates representan alrededor del 50% de la biomasa de frugívoros y diversos estudios sugieren que son dispersores altamente eficientes. Sin embargo, la mayoría de estos estudios han sido llevados a cabo únicamente en bosques continuos y se han enfocado en el estudio de aspectos descriptivos de la dieta y la dispersión de semillas (e.g., cantidad de semillas dispersadas, patrón de defecación) por primates folívoro-frugívoros de poca movilidad. Hasta la fecha son sumamente escasos los estudios que evalúen simultáneamente en bosque continuo y en fragmentos boscosos el comportamiento alimenticio de los primates frugívoros, así como su eficiencia en la dispersión de semillas, sus patrones de actividad y los efectos potenciales que tendría su desaparición sobre la regeneración del bosque. En el presente trabajo estudié durante 15 meses todos estos aspectos realizando observaciones de individuos focales en tres grupos de monos araña (Ateles geoffroyi) en la Reserva de la Biósfera Montes Azules, y otros tres grupos de monos en fragmentos boscosos del municipio de Marqués de Comillas, Chiapas. En el primer capítulo de la tesis: “Differences in Diet Between Spider Monkeys Groups Living in Forest Fragments and Continuous Forest in Lacandona, Mexico”, evalué si las diferencias en la dieta del mono araña en ambos tipos de hábitat estaban relacionadas con diferencias en la estructura de la vegetación y la disponibilidad de alimento. En general, los fragmentos presentaron una menor disponibilidad de especies de frutos para los monos en comparación con el bosque. Como resultado, en fragmentos los monos incrementaron el tiempo dedicado al consumo de hojas y frutos inmaduros, e incrementaron el tiempo dedicado al consumo de partes vegetales de hemiepífitas y palmas. En el segundo capítulo: “Effectiveness of Spider Monkeys (Ateles geoffroyi vellerosus) as Seed Dispersers in Continuous and Fragmented Rainforests in Southern Mexico”, comparé la manipulación de frutos y semillas, los patrones de defecación, la composición de las semillas defecadas, y la proporción de semillas defecadas en condición intacta en bosque continuo y en fragmentos, así como el efecto general del tracto digestivo sobre la germinación de las semillas. La eficiencia de los monos como dispersores fue mayor en el bosque continuo que en los fragmentos, ya que en los fragmentos: (1) se redujo la proporción de semillas tragadas y se incrementó la de semillas arrojadas bajo el parental, y (2) se redujo la proporción de excretas que contenían semillas. No obstante, la proporción de semillas defecadas en condición intacta fue igualmente alta en ambos tipos de hábitat (> 86%) y en las cinco especies analizadas, el paso por el tracto digestivo favoreció la germinación. En el tercer capítulo: “Seasonal Differences and Shifts in Activity Patterns of Spider Monkeys Living in Forest Fragments in Southern Mexico”, evalué la influencia de la reducción de recursos alimenticios en fragmentos y durante la estación seca sobre la cantidad de tiempo dedicado a la alimentación, al descanso y a la locomoción. En fragmentos el mono invirtió más tiempo en alimentación y menos en locomoción que en boque continuo. Por otro lado, como respuestas a las condiciones imperantes en la estación seca, el mono redujo el tiempo de alimentación e incrementó el tiempo de descanso. Estos resultados sugieren que el mono araña es capaz de lidiar con la limitación espacial y estacional de recursos a través de ajustes conductuales que minimizan los gastos energéticos. Sin embargo, desconocemos si esta flexibilidad conductual es suficiente como para permitir la sobrevivencia del mono araña a largo plazo, particularmente en los fragmentos. Finalmente, en el cuarto capítulo: “Absence of spider monkeys in small forest fragments affects the composition of seedlings in Southern Mexico”, evalué la hipótesis de que la ausencia de los monos araña en fragmentos priva a las especies con semilla grande de sus dispersores eficientes, lo cual se traduce en un menor reclutamiento de este tipo de plántulas en comparación con bosques que presentan monos araña. Para esto, durante 16 meses realicé muestreos del reclutamiento de plántulas en tres áreas de bosque continuo, tres fragmentos con monos y tres fragmentos sin monos. Clasifiqué las plántulas en tres categorías de dispersión: dispersadas por primates, dispersadas por vertebrados pequeños, y dispersadas por medios abióticos (viento y gravedad). Los resultados indicaron que la ausencia del mono araña alteró la composición de plántulas, reduciendo la abundancia y riqueza de especies de semilla grande y favoreciendo tanto la riqueza de especies dispersadas por vertebrados pequeños como la abundancia de especies dispersadas por medios abióticos. Sin embargo, para tener un panorama más claro sobre la contribución del mono araña a la regeneración del bosque y sobre su capacidad para sobrevivir a la limitación espacial y estacional de recursos es crucial realizar más estudios que evalúen estos aspectos en otros bosques continuos y fragmentados de Mesoamerica.